Sonic, Knuckles, and Tails reunite against a powerful new adversary, Shadow, a mysterious villain with powers unlike anything they have faced before. With their abilities outmatched, Team Sonic must seek out an unlikely alliance.

Knuckles embarca em uma jornada hilária e cheia de ação de autodescoberta ao concordar em treinar Wade como seu protegido e ensiná-lo os caminhos do guerreiro equidna.

O Dr. Robotnik retorna, desta vez com um novo parceiro, Knuckles, em busca de uma esmeralda que tem o poder de destruir civilizações. Sonic se une ao seu próprio ajudante, Tails, em uma jornada pelo mundo para encontrar a esmeralda antes.

Sonic se une ao xerife de uma cidadezinha para impedir que o Dr. Robotnik roube seus superpoderes e domine o mundo.